«Попутчики» переносят зрителя в переломные моменты американской истории XX века, где личная драма героев переплетается с глобальными общественными процессами. Действие разворачивается на протяжении почти тридцати лет — от эпохи массовых протестов против участия США в войне во Вьетнаме до тяжелых времен пика эпидемии СПИДа 1980-х.
Голливуд конца 1970-х не радушно встречает начинающих актрис без связей и покровителей: Шерил, мечтающая о карьере в кино, после череды проваленных прослушиваний готова на любые шаги, чтобы хоть как-то заявить о себе. Её агент предлагает нестандартный вариант участия в популярном телешоу свиданий, где девушка вслепую выбирает себе партнера из трёх незнакомцев — участие в эфире должно привлечь...