Действие разворачивается в мире, где люди навсегда заперты под землей, не зная о существовании солнечного света и небесных просторов. Под гнетом жестокого повелителя Зайгона и его роботов-надсмотрщиков обитатели подземелья вынуждены добывать ценные рубидимитовые кристаллы, рискуя жизнью каждый день, а взамен получают лишь скудные пайки еды, едва хватающие, чтобы не умереть с голоду.
После событий второго фильма, когда Кирк победил Хана и стал свидетелем создания планеты Генезис, его триумф полностью омрачается невосполнимой потерей: Спок погиб, жертвуя собой, чтобы спасти корабль «Энтерпрайз» и всю команду. В этот же период доктор Мак-Кой, в тело которого перед смертью был передан разум Спока, начинает стремительно терять рассудок, и Кирк рискует потерять еще одного...